Deutlich und vor allem technisch verbesserte Version der Nikkorex 35 und 35 II mit einer wesentlich moderneren Gehäuseform, jetzt als Nikkorex 35 Auto mit einem automatischen Belichtungsmesser und Blendenautomatik – erstmals bei Nikon. Sie hat einen fest eingebauten Porro-Prismensucher und ein lichtstärkeres Nikkor 1:2/48 mm- Objektiv mit einem 40,5-mm-Filtergewinde. Den SVL-Zentralverschluss lieferte Seikosha, eine Tochter des japanischen Unternehmens Seiko, Tokio. Die Verschlusszeiten waren 1 Sekunde bis 1/500 Sekunde, dabei ging die Blitzsynchronisation über alle Zeiten. Die Filmempfindlichkeit des Belichtungsmessers konnte von 10 bis 400 ASA eingestellt werden. Des Weitern hatte die Kamera einen eingebauten Selbstauslöser und keinen Rückschwingspiegel. Produktionszeit dieser Kamera war von 1964 bis 1969. Das Gewicht dieser Kamera betrug 830 Gramm. Die gleiche Kamera wurde auch unter dem Namen Nikon Auto 35 verkauft.
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